El desarrollo floral o desarrollo de la flor es el proceso por el cual las plantas angiospermas producen un patrón de expresión génica característico en un meristemo que conduce a la aparición de un órgano orientado a la reproducción sexual, la flor. Para ello, deben producirse tres acontecimientos fisiológicos: primero, la transición de la planta inmadura sexualmente hacia el estado maduro (es decir, la transición hacia la floración); segundo, la transformación del destino del meristemo vegetativo hacia un meristemo de la flor o inflorescencia; y, finalmente, la arquitectura de los distintos órganos de la flor. Respecto de este último paso, se ha descrito un modelo, conocido como modelo ABC, que intenta explicar desde la perspectiva de la genética molecular y del desarrollo la base biológica de dicho proceso.
Para que se inicie la diferenciación del meristemo hacia una flor es precisa la existencia de un estímulo exógeno que active la división mitótica del meristemo, especialmente en sus laterales, donde se generan los nuevos primordios. Además, dichos meristemos, debido a este estímulo, siguen una pauta de desarrollo conducente a generar meristemos florales, y no meristemos vegetativos; la principal diferencia con éstos, además de la evidente disparidad en el órgano objetivo, es la filotaxia verticilada, es decir, la ausencia de elongación del tallo entre los sucesivos verticilos del primordio. Dichos verticilos, siguiendo un desarrollo acropétalo, dan lugar a los sépalos, pétalos, estambres y carpelos. Además, otra diferencia con los meristemos vegetativos axilares es que el floral está «determinado», lo que significa que, una vez diferenciadas, sus células no se van a dividir más.
La identidad de los órganos presentes en los cuatro verticilos florales es consecuencia de la interacción de al menos tres tipos de productos génicos de funciones distintas. Según el modelo ABC, las funciones A y C, se requieren, respectivamente, para determinar la identidad de los verticilos del periantio y de los verticilos reproductivos. Ambas funciones serían excluyentes, y, la ausencia de una de ellas, provocaría que la otra función pasara a determinar la identidad de todos los verticilos de la flor. La existencia de la función B permitiría diferenciar la identidad de pétalos de la identidad de sépalos en el verticilo segundo, así como la identidad de estambres de la identidad de carpelos en el tercer verticilo.
El concepto de flor de acuerdo a la «teoría foliar», que sugiere que todas las piezas florales son hojas estructuralmente modificadas y funcionalmente especializadas en la reproducción o la protección, fue formulado ya en el siglo XVIII. En 1790 cuando Goethe publicó su obra "Un intento para interpretar la metamorfosis de las plantas" ("Versuch die Metamorphose der Pflanzen zu erklaren"). En este libro, que consistía en 123 párrafos numerados, Goethe escribió:
La transición desde la fase vegetativa hacia una fase reproductiva supone un cambio drástico en el ciclo vital de una planta, quizá el más importante, pues su correcto desarrollo es imprescindible para garantizar la generación de descendencia. Dicho salto se caracteriza por la inducción y desarrollo de un meristemo de la inflorescencia, que generará conjuntos de flores, o de una flor, en el caso de que éstas sean solitarias. El mencionado cambio morfogenético posee tanto elementos endógenos como exógenos: por ejemplo, existen requisitos de número de hojas o de biomasa total, para iniciar el proceso, pero también se exigen determinadas condiciones ambientales, como puede ser un fotoperiodo característico. Evidentemente, los reguladores vegetales, las fitohormonas, intervienen en el proceso, destacándose por su importancia el papel de las giberelinas.
Existen multitud de rutas de transducción de señales que modulan la biología molecular del proceso. No obstante, cabe resaltar, en la planta modelo Arabidopsis thaliana, el papel de los siguientes tres genes: FLOWERING LOCUS T (FT), LEAFY (LFY), SUPPRESOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1 (SOC1, también llamado AGAMOUS-LIKE20). Estos genes poseen funciones tanto comunes como independientes en la transición floral. SOC1 es un gen tipo MADS-box, e integra las respuestas frente a fotoperiodo, vernalización y giberelinas.
Se define meristemo como aquel tejido o grupo de tejidos de una planta que albergan a células madre, indiferenciadas por tanto, capaces de dar lugar a cualquier tipo de tejido. Su desarrollo y mantenimiento, ya en los meristemos de la inflorescencia, ya en los vegetativos, está regido por circuitos de control genético del destino celular. De este modo, varios genes regulan, por ejemplo, el mantenimiento del carácter de célula madre (gen WUSCHEL o WUS), si bien otros actúan mediante retroalimentación negativa inhibiendo dicho carácter (gen CLAVATA o CLV); ambos, de este modo, dan lugar a un bucle de retroalimentación que proporciona, junto a otros elementos, gran robustez al sistema. Junto a WUS interviene otro gen, SHOOTMERISTEMLESS (STM), que reprime la diferenciación en el propio domo meristemático, inhibiendo la posible diferenciación de las células madre pero permitiendo su división en células hijas que sí que se diferenciarán, dando lugar a los distintos órganos.
La anatomía de la flor, definida por la presencia de una serie de órganos (sépalos, pétalos, estambres, carpelos) situados según una determinada pauta, permite a las fanerógamas la reproducción sexual. Dicha estructura emana de la actividad de tres clases de genes que regulan el desarrollo floral: los genes de identidad de meristemo, los genes de identidad de órgano floral y los genes cadastrales.
El modelo ABC del desarrollo floral fue propuesto como modelo explicativo del conjunto de mecanismos genéticos que dan lugar al establecimiento de identidades de órgano en Arabidopsis thaliana, como representante de las Rósidas, y de Antirrhinum majus, perteneciente al linaje de las Astéridas. Ambas especies poseen cuatro verticilos (sépalos, pétalos, estambres y carpelos), definidos por la expresión diferencial en cada verticilo de una serie de genes homeóticos. De este modo, los sépalos se caracterizan por la expresión de genes A exclusivamente; en los pétalos, en cambio, se coexpresan los genes A y B; en los estambres, los genes de función B y C establecen su identidad; y en los carpelos, únicamente se requiere de la actividad de genes de función C. Además, los genes tipo A y C son antagonistas recíprocos.
El hecho de que estos genes homeóticos determinan la identidad de órgano se pone de manifiesto cuando un gen representante de una determinada función, por ejemplo la A, no se expresa: así, en Arabidopsis dicha pérdida produce la aparición de una flor compuesta por un verticilo de carpelos, otro de estambres, otro de estambres, y otro de carpelos. Esta metodología de estudio de la función de los genes, acorde con la genética inversa, se consigue habitualmente generando plantas transgénicas que alberguen una construcción de silenciamiento génico mediante ARN de interferencia. En otros casos, según un abordaje de genética directa, es el análisis de fenotipos de flores de estructura anómala (que poseen un alelo no funcional o sobreexpresado para el mencionado gen) que conduce, mediante técnicas de cartografía genética, al la clonación del gen de interés.
Se ha propuesto, además de las mencionadas funciones A, B y C, la existencia de unas suplementarias: la D y la E. La función D especificaría la identidad de óvulo, como una función reproductiva separada del desarrollo de los carpelos y posterior en aparición a la determinación de estos. La función E correspondería a un requisito fisiológico propio de todos los verticilos florales, aunque, en inicio, fue descrita como necesaria para el desarrollo de los tres verticilos más internos (función E sensu stricto). No obstante, su acepción sensu lato sugiere que es requerido en los cuatro verticilos. De este modo, cuando se pierde la función D, los óvulos pasan a ser estructuras semejantes a hojas, y cuando se pierde la función E sensu stricto, los órganos florales de los tres verticilos más internos se transforman en sépalos, mientras que, de perderse la función E sensu lato, todos los verticilos son semejantes a hojas. Es interesante recalcar que los productos génicos de los genes de función D y E son también genes MADS-box.
La estrategia de estudio del desarrollo floral contó con: primero, la identificación de genes precisos para determinar la identidad del meristemo floral, como, en A. thaliana, APETALA1 (AP1) y LEAFY (LFY); y segundo, el análisis genético de los fenotipos aberrantes para los caracteres relativos a las flores, lo que permitió caracterizar los genes homeóticos implicados en el proceso.
Existen multitud de mutaciones que afectan a la morfología floral; no obstante, su análisis es muy reciente. Una de las evidencias de dichas mutaciones es que gran parte afecta a la identidad de los órganos florales. Es decir, unos órganos se desarrollan en el lugar en el que deberían hacerlo otros: a este hecho se denomina mutación homeótica, por analogía con las mutaciones caracterizadas en Drosophila. En Arabidopsis y Antirrhinum, los dos taxones modelo empleados, estas mutaciones siempre afectan a verticilos adyacentes. De esta forma, se caracterizan tres clases de mutaciones, según los verticilos afectados:
Se ha clonado el ADN de los genes asociados a funciones homeóticas afectados en los mutantes descritos; de este modo, el análisis de su expresión a lo largo del desarrollo de la flor muestra patrones de expresión tisular, que, en general, se corresponden con los predichos por el modelo ABC.
La naturaleza de dichos genes corresponde a la de factores de transcripción, como era de esperar; su estructura es análoga a la de una familia de factores de levaduras y células animales denominada familia MADS (el término es un acrónimo de los distintos factores descritos). Dichos factores MADS se han detectado en todas las especies vegetales investigadas, si bien no se descarta la implicación de otros elementos de regulación de la expresión génica.
En A. thaliana, la función A está representada principalmente por dos genes, APETALA1 (AP1) y APETALA2 (AP2) Ap1 es un gen tipo MADS-box, mientras que AP2 es un representante de la familia de genes con dominio AP2, a la cual dio su nombre, que consta de factores de transcripción específicos de plantas. AP1 interviene como gen de función A, por tanto en la identidad de sépalos y pétalos, pero también interviene en el propio meristemo floral. AP2 se expresa no solo en los dos primeros verticilos, sino en los dos restantes, en óvulos en desarrollo e incluso en hojas, luego es posible que exista una regulación postranscripcional que controle su función A, o bien que posea otros fines independientemente de la mencionada función en la determinación de la identidad del órgano.
En Antirrhinum, el gen ortólogo a AP1 es SQUAMOSA (SQUA), que también posee especial impacto en la identidad del meristemo floral. Los homólogos para AP2 son LIPLESS1 (LIP1) y LIPLESS2 (LIP2), de función redundante y especial interés en el desarrollo de sépalos, pétalos y óvulos.
En Petunia hybrida se han descrito tres genes semejantes a AP2, a saber: P. hybrida APETALA2A (PhAP2A), PhAP2B Y PhAP2C. PhAP2A posee una alta homología con AP2 de Arabidopsis, tanto en secuencia como en pauta de expresión, lo que sugiere que se trata de ortólogos. PhAP2B y PhAP2C son, en cambio, proteínas ligeramente distintas, si bien pertenecen a la familia de factores de transcripción semejantes a AP2; además se expresan de forma divergente, aunque cerca de ser complementaria, comparadas a PhAP2A. De hecho, los mutantes para estos genes no ofrecen el fenotipo acostumbrado, el propio de los alelos nulos de genes de función A. No obstante, se conoce un mutante de función A en Petunia desde hace tiempo, mutante denominado blind (bl), si bien su gen no se ha clonado aún.
En A. thaliana la función B emana principalmente de dos genes, APETALA3 (AP3) y PISTILLATA (PI), ambos de naturaleza MADS-box. Una mutación en uno de estos genes ya provoca la conversión homeótica de los pétalos en sépalos y de los estambres en estructuras carpeloides. Esto también sucede en sus ortólogos de A. majus, que son DEFICIENS (DEF) y GLOBOSA (GLO). Para el caso de ambas especies la forma activa de unión al ADN es la derivada del heterodímero: es decir, AP3 y PI, o DEF y GLO, dimerizan y, entonces, son capaces de efectuar su función.
En Petunia se ha producido una duplicación de los linajes GLO/PI: de este modo, posee P. hybrida GLOBOSA1 (PhGLO1, también llamada FBP1) pero también PhGLO2 (sinónimo de PMADS2 o FBP3). En cuanto a los elementos de función equivalente a AP3/DEF, en Petunia se da tanto un gen que posee una secuencia relativamente semejante, llamada PhDEF, como un gen de función B atípico, denominado PhTM6. De acuerdo a los estudios de filogenética, los tres primeros se enmarcan dentro de un linaje «euAP3» mientras que PhTM6 pertenece al «paleoAP3». Cabe destacar que la aparición del linaje euAP3 parece estar relacionado, en cuanto a historia evolutiva, con la aparición de dicotiledóneas, puesto que los representantes de clase B de tipo euAP3 están presentes en dicotiledóneas mientras que los paleoAP3 lo están en monocotiledóneas y angiospermas basales, entre otras.
En las angiospermas eudicotiledóneas los órganos florales, como ha sido descripto previamente, se hallan dispuestos en 4 verticilos diferentes, los que contienen los sépalos, los pétalos, los estambres y los carpelos. De acuerdo con el modelo ABC, la identidad de estos órganos está especificada por los genes homeóticos de la clase A, A+B, B+C y C, respectivamente. En contraste con los verticilos de sépalos y pétalos de las eudicots, el perigonio de muchas plantas de las Liliáceas presenta dos verticilos externos de órganos petaloides casi idénticos entre sí (los tépalos). Para explicar la morfología floral de las Liliáceas, van Tunen y colaboradores en 1993 propusieron un modelo ABC modificado. De acuerdo con este modelo, los genes de la clase B no se expresan solamente en el verticilo 2 y 3, sino también en el 1. Se sigue, entonces, que los órganos de los verticilos 1 y 2 expresan genes de la Clase A y de la Clase B y, de ese modo, logran su identidad petaloide. Este modelo teórico se ha comprobado empíricamente a través del clonado y caracterización de los homólogos de los genes de Antirrhinum GLOBOSA y DEFICIENS de una Liliácea, el tulipán (Tulipa gesneriana), los cuales se expresan en los verticilos 1, 2 y 3. En otra especie filogenéticamente distanciada de los organismos modelo, como Agapanthus praecox ssp. orientalis (Agapanthaceae), también se han aislado y caracterizado los homólogos GLOBOSA y DEFICIENS, los que fueron denominados ApGLO y ApDEF, respectivamente. Ambos contienen marcos abiertos de lectura que codifican proteínas con 210 a 214 aminoácidos. El análisis filogenético sobre esas secuencias indicó que los mismos pertenecen a la familia génica B de las monocotiledóneas. Los experimentos de hibridación in situ revelaron que ambas secuencias se expresan en el verticilo 1, como así también en el 2 y 3. Todas estas observaciones indican que el mecanismo de desarrollo floral de Agapanthus también sigue un modelo ABC modificado.
En A. thaliana, la función C deriva de un único gen tipo MADS-box denominado AGAMOUS (AG), que interviene tanto en el establecimiento de la identidad de estambre y carpelo como en la determinación del meristemo floral. De este modo, los mutantes ag poseen flores carentes de androceo y gineceo, presentando una sustitución por pétalos y sépalos en su lugar; y no solo eso, sino que el crecimiento en el centro de la flor es indeterminado, por lo que dichos pétalos y sépalos surgen en verticilos repetitivos.
En A. majus, el equivalente de AG es PLENA (PLE), aunque no se trata de us ortólogo; el que sí lo es FARINELLI (FAR), que, además, está especializado en el desarrollo de las anteras y maduración del polen.
En el caso de Petunia, como también sucedía en Antirrhinum o en maíz, la función C se controla de forma redundante mediante varios genes. Los que poseen mayor homología con AG en Petunia son pMADS3 y floral-binding protein 6 (FBP6).
En 1995 se descubrió una nueva familia de proteínas MADS-box con una función distinta a las descritas anteriormente, que presentaban cierta homología con los de la función C: se trata de los genes de función D. Concretamente, se vio que en Petunia intervenían en el desarrollo del óvulo, denominados FLORAL BINDING PROTEIN7 (FBP7) Y FLORAL BINDING PROTEIN1L (FBP1l). Más tarde, se encontraron genes equivalentes en Arabidopsis, donde también intervenían en el control del desarrollo carpelar y del óvulo, e incluso de estructuras relacionadas con la dispersión de las semillas.
La aparición de fenotipos de interés en líneas de cosupresión de Petunia y tomate condujeron en 1994 a la definición de un nuevo tipo de función en el modelo de desarrollo floral: la función E, cuya expresión sería requerida por todos los verticilos florales, aunque, en inicio, fue descrita como necesaria para el desarrollo de los tres más internos.
Las fitohormonas cumplen papel de importancia en la regulación de muchos aspectos del desarrollo de la planta. A pesar de que se conoce el papel individual de las hormonas, aún no se conoce plenamente la interferencia entre ellas y la integración de las diferentes señales hormonales. Recientemente se ha identificado en Arabidopsis una mini proteína tipo dedos de zinc 1 (MIF1), involucrada putativamente en la integración de señales múltiples de hormonas. MIF1 o las proteínas con las que interactúa estarían involucradas en la mediación del control del desarrollo de la planta (Del Pozo et al., 2005; Stepanova y Alonso, 2005; Hu y Ma, 2006)
Las hormonas son un componente importante de la señalización del estímulo floral a larga distancia. Se ha comprobado la presencia de giberelinas en la savia del floema y el xilema y se sabe que están involucradas en el proceso de floración, pues estimulan el alargamiento del tallo. Adicionalmente, la aplicación de citoquininas incrementa el índice mitótico en el meristemo. Las poliaminas también están relacionadas con la regulación de la floración, pues ensayos realizados con plantas transgénicas muestran que su sobreexpresión conlleva un efecto retardante del proceso (Alcázar et al., 2005).
Existen en las plantas superiores respuestas variadas a la aplicación exógena de giberelinas (GAs). En muchas especies de día largo y día corto, las GAs no inducen la floración, a menos que estén acompañadas por otros tratamientos, mientras que en otras estos mismos tratamientos inhiben la floración. De esta manera, la aplicación exógena de giberelinas en coníferas ocasiona floración precoz, y en Zantedeschia incrementa el número de inflorescencias por retoño (Naor et al., 2005). Por otro lado, en Lolium temulentum, las Gas promueven la floración y se ha encontrado que un solo día largo es suficiente para promover la floración en esta planta y simultáneamente induce el incremento foliar rápido de GA20, precursor bioactivo de las giberelinas GA1, GA5 y GA6 (Hopkins y Hüner, 2004).
El sexo de las flores imperfectas se determina genéticamente, pero también está sujeto a modificaciones debidas a la nutrición y a la de auxinas en Cucurbita incrementa las flores femeninas. Contrariamente, la aplicación de giberelinas en Cannabis sativa y Cucumis promueve la formación de flores masculinas. Estos resultados sugieren que la expresión sexual está mediada por el balance interno de auxina/etileno y giberelinas. Adicionalmente, las auxinas inducen partenocarpia en algunas especies, particularmente en solanáceas, Citrus y cucurbitáceas (Pfluger y Zambryski, 2004).
También se ha demostrado que las auxinas ejercen efectos pleiotrópicos sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas mediante la regulación de la expresión de los genes de respuesta temprana a la auxina, auxina/IAA y los genes clase GH3. Consecuentemente se han identificado en arroz 31 genes AUX/IAA que muestran expresión traslapada y organoespecífica, y en Arabidopsis se determinó que los estambres son los órganos de mayor concentración de auxinas durante el desarrollo floral. Probablemente, la concentración diferencial de la hormona inhibe el desarrollo de los órganos vecinos al estambre hasta la proximidad de la época de antesis y promueve el desarrollo del tubo polínico (Warda et al., 2006).
Adicionalmente al efecto fisiológico de la concentración de las auxinas, se ha registrado la regulación sobre la expresión génica de PeMADS6, en el desarrollo de sépalos, pétalos, labelum y columna de Phalaenopsis. De modo similar, en Arabidopsis, el factor de transcripción, ETTIN/ARF3 responde a la auxina y afecta el número de órganos en el periantio y la diferenciación de los órganos reproductivos. También se ha identificado en esta planta el alelo SEU, sensible a la auxina, que codifica una proteína asociada con la represión transcripcional del gen Agamous (Wen-Chieh Tsai et al., 2005; Aloni et al., 2006; Mukesh et al., 2006).
El ácido abscísico (ABA) regula un amplio y variado grupo de procesos fisiológicos en las plantas. Recientemente se ha sugerido que la proteína de ligamiento al ARN, FCA, se une al ABA y la interacción tiene efectos moleculares en la ruta autónoma floral y, por tanto, en la capacidad de la planta de realizar la transición hacia la floración (Stepanova y Alonso, 2005).
Existen otros fitorreguladores implicados en la regulación del proceso de floración como el óxido nítrico (NO), que es un efector versátil de la señalización celular. Recientemente se ha identificado la proteína‘‘AtNOS1 ’’ de Arabidopsis que contiene un dominio de ligamiento a GTP, con actividad GTPasa. La función de AtNOS1 es proveer una fuente de NO en la represión de la floración y en la respuesta a la defensa inducida por lipopolisacáridos (Lamotte et al., 2005).
Otro ejemplo de proteínas de ligamiento GTP, con actividades ligadas a la fertilidad y a la fluctuación en la época de floración son los factores de ADP-ribosilación, una subfamilia del grupo RAS-GTP de Arabidopsis que participa en las rutas de transducción hormonales, entre otros procesos (Gebbie et al., 2005). También se han determinado efectos variados del etileno sobre la floración como el estímulo del alargamiento de las estructuras florales, posiblemente por la mediación de las giberelinas con el etileno. Adicionalmente se ha asociado con la actividad del factor de transcripción AP2, que se liga al elemento de respuesta al etileno, algunos aspectos de la especificación de la identidad floral y del meristemo y desarrollo del óvulo (Symons et al., 2006).
En muchas especies puede inducirse la floración mediante aplicación exógena de citoquininas, pero en la mayoría de los casos, solo cuando los tratamientos se combinan con otros factores ligeramente inductivos de la floración, se incrementan en el floema, los niveles de esta hormona. Aunque la aplicación de citoquininas en el brote apical no induce floración, produce efectos relacionados con la inducción de la floración, como el estímulo de la división celular (Stepanova y Alonso, 2005).
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